Le fortificazioni iniziali risalgono al XIII secolo; le prime costruzioni significative del periodo successivo vi furono fatte erigere da Carlo VIII, che era nato e cresciuto ad Amboise.
La Cappella Saint-Hubert, sita all'esterno del corpo principale, è in stile gotico flamboyant e adornata da scene di caccia. L'architrave del portale d'ingresso è una rappresentazione dell'apparizione divina cui Hubert assistette durante una partita di caccia. Inizialmente parte integrante del corpo di fabbrica principale, oggi ne resta solo la cappella che contiene la tomba di Leonardo da Vinci.
L'ala detta "di Carlo VIII", anch'essa in stile gotico flamboyant, con gli appartamenti del Re e della Regina.
L'ala Luigi XII, in stile rinascimentale, che ospita appartamenti risalenti al XIX secolo.
Le due torri a chiocciola (Tour des Minimes in omaggio alla figura di San Francesco di Paola, fondatore dell'Ordine dei Minimi, che qui dimorò per ben 24 anni, essendovi stato chiamato dal Re Luigi XI e Tour Heurtault), percorsi coperti destinati a rendere facile l'accesso dei cavalli e dei carri dal livello della Loira fino al piano del Castello.
Sulle terrazze che sovrastano la Loira si trovano ampi giardini, che ospitano tra l'altro un busto di Leonardo e un mausoleo islamico dedicato ai seguaci di Abd el-Kader deceduti ad Amboise mentre quest'ultimo vi era rinchiuso.
Carlo VIII morì ad Amboise nel 1498, all'età di 28 anni, dopo aver battuto la testa contro l'architrave di una porta.
Luigi XII vi fece costruire una seconda ala, perpendicolare alla prima, in stile rinascimentale.
Francesco I vi trascorse l'infanzia e fece ristrutturare l'ala Luigi XII. Nel 1517 invitò Leonardo da Vinci ad Amboise, stabilendone il soggiorno nel maniero di Clos Lucé, situato nei pressi del Castello. Per mettere in comunicazione i due edifici venne scavato un tunnel sotterraneo. Leonardo visse ad Amboise fino alla morte, avvenuta nel 1519, e venne successivamente sepolto nella cappella Saint-Hubert.
Nel 1560 il Castello fu teatro della Congiura di Amboise, che diede l'avvio alle guerre di religione francesi. A partire da Enrico III i soggiorni reali si fecero via via più rari, e gran parte del Castello venne demolita nel corso del Primo Impero francese. Dopo la Restaurazione Luigi Filippo, ereditato il castello dalla madre duchessa di Orléans, liberò i bastioni preesistenti demolendo gli edifici attigui e ridiede lustro all'ala Luigi XII.
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